1525年，为修道院附近村庄的居民修建了一座木质教堂，用于洗礼、婚礼和葬礼仪式。16世纪下半叶，一座约35米高的砖石教堂取代了原来的木质建筑。这是一座帐篷式教堂，类似于耶利扎罗沃村的殉道者尼基塔教堂和别谢季村的圣诞教堂。17世纪末，由于教区居民数量增加，在砖石帐篷教堂旁建造了一座小型五圆顶附属教堂，供奉圣尼古拉斯奇迹工人。该教堂建筑群一直保存至1812年。
在法国占领莫斯科期间，圣约翰斩首教堂及其附属圣尼古拉教堂成为莫斯科少数几座被拿破仑下令摧毁的教堂之一。1816年，在另一个地点为少女原野附近的居民建造了一座新教堂，以第七次大公会议的圣父为名，纪念拿破仑军队撤离莫斯科的那一天。1930年代，这座教堂也被无神论政府摧毁。
2012年5月6日，俄罗斯联邦政府主席兼总统当选人弗拉基米尔·普京与俄罗斯东正教莫斯科及全俄罗斯牧首基里尔共同决定重建教堂。这一决定是在两人参加伊维尔圣母像从国家历史博物馆归还至新圣女修道院的仪式时作出的。
2013年和2015年，俄罗斯科学院考古研究所根据莫斯科文化遗产部的计划，在选址处进行了科学发掘。
新教堂的设计基于16世纪下半叶帐篷式教堂的传统布局：采用四方底座，顶部过渡到八边形，装饰有拱形纹饰。帐篷式屋顶的边角以浮雕线条突出，其顶部是圆形鼓状结构及小型洋葱形圆顶。教堂西侧连接一个小型门厅，上建有单跨钟楼，教堂东侧为棱角形后殿。整座建筑下方设有一个地下室，用于考古博物馆的布置。设计团队创造了一座21世纪风格的帐篷式教堂，其外观旨在唤起人们对1812年被毁的16世纪教堂的回忆。新建教堂的圣像屏在造型上与16世纪的木梁式圣像屏相呼应，但同时体现了与整个建筑风格一致的现代艺术风格。